В 1987 году FZR400R впервые был представлен как специальная версия FZR400. Чтобы улучшить характеристики базовой модели FZR400, внутренняя часть двигателя (поршни, шатуны и т. д.) была облегчена и оснащена поршневым охладителем масляного типа, который использовался в модели FZR1000 1987 года. Кроме того, оригинальная регулируемая выхлопная система EXUP от Yamaha впервые была адаптирована для выхлопной системы коммерческого автомобиля, хотя это была ограниченная модель. Эта ранняя модель FZR400R могла ездить по дорогам общего пользования, но это была модель (одноместная), предназначенная для гонщиков-любителей, ориентированных на шоссейные гонки. FZR400R, появившийся двумя годами позже, в 1989 году, позиционировался как версия FZR400 с измененной моделью, как и FZR250R по сравнению с FZR250.
Созданная на базе FZR400, FZR400R представляет собой специальную модель, ориентированную на ходовые качества. Это была модель, которую очень хотели использовать на соревнованиях, потому что она была стандартно оснащена той же поперечной трансмиссией, что и гоночные детали для гонок F3, и потому что это было одноместное сиденье. По этой причине окраска только простая шелковисто-белая.