В 1987 году FZR400R впервые был представлен как специальная версия FZR400. Чтобы улучшить характеристики базовой модели FZR400, внутренняя часть двигателя (поршни, шатуны и т. д.) была облегчена и оснащена поршневым охладителем масляного типа, который использовался в модели FZR1000 1987 года. Кроме того, оригинальная регулируемая выхлопная система EXUP от Yamaha впервые была адаптирована для выхлопной системы коммерческого автомобиля, хотя это была ограниченная модель. Эта ранняя модель FZR400R могла ездить по дорогам общего пользования, но это была модель (одноместная), предназначенная для гонщиков-любителей, ориентированных на шоссейные гонки. FZR400R, появившийся двумя годами позже, в 1989 году, позиционировался как версия FZR400 с измененной моделью, как и FZR250R по сравнению с FZR250.
FZR400R — это специальная модель, созданная на базе FZR400 и ориентированная на высокие ходовые качества. Это была модель, которая изначально предназначалась для использования на соревнованиях, поскольку в стандартной комплектации она была оснащена той же поперечной трансмиссией, что и гоночные детали для гонок F3, и имела одно сиденье. Возможно, по этой причине окраска у них простая шелковисто-белая.
