В 1987 году FZR400R впервые был представлен как специальная версия FZR400. Чтобы улучшить характеристики базовой модели FZR400, внутренняя часть двигателя (поршни, шатуны и т. д.) была облегчена и оснащена поршневым охладителем масляного типа, который использовался в модели FZR1000 1987 года. Кроме того, оригинальная регулируемая выхлопная система EXUP от Yamaha впервые была адаптирована для выхлопной системы коммерческого автомобиля, хотя это была ограниченная модель. Эта ранняя модель FZR400R могла ездить по дорогам общего пользования, но это была модель (одноместная), предназначенная для гонщиков-любителей, ориентированных на шоссейные гонки. FZR400R, появившийся двумя годами позже, в 1989 году, позиционировался как версия FZR400 с измененной моделью, как и FZR250R по сравнению с FZR250.
Модель 1989 года представляет собой модернизированную версию FZR400, отличающуюся от ограниченной модели 1987 года. FAI, принятый на FZR400 1988 года, который имел наклонную конструкцию переднего капота, был заменен на более эффективный прямой тип. Он был представлен почти в то же время, что и FZR750R (OW01) и FZR250R.
